Germany
March 17, 2016
Fluorescent microscopy image of a root of Arabidopsis thaliana (violet) surrounded by a fungal mesh of Colletotrichum tofieldiae (green). The mesh also grows within the root cells (not shown). - © MPIPZ
For a long time, it was thought that the sole role of the immune system was to distinguish between friend and foe and to fend off pathogens. In fact, it is more like a microbial management system that is also involved in accommodating beneficial microorganisms in the plant when required. Researchers from the Max Planck Institute for Plant Breeding Research in Cologne in collaboration with an international consortium of other laboratories discovered this relationship between the model plant Arabidopsis thaliana, or thale cress, and the fungus Colletotrichum tofieldiae. The plant tolerates the fungus when it needs help in obtaining soluble phosphate from the soil and rejects the microbe if it can accomplish this task on its own.
Plants grow and thrive only if they have access to soluble phosphate in the soil. They are unable to utilize bound phosphate without help from other organisms. Most plants therefore maintain a mycorrhiza - a fungal mesh around their roots - that supplies them with vital soil-derived nutrients in exchange for carbohydrates, which they produce by photosynthesis.
Arabidopsis is one of the few plants that do not have a mycorrhiza. Instead, this species engages in a beneficial relationship with the soil fungus Colletotrichum tofieldiae. This fungus colonizes thale cress through its roots and then lives within and between the root cells. It converts insoluble phosphate in the soil into soluble phosphate and releases the nutrient via the fungal mesh to its plant host, which needs it for growth. “The beneficial interaction between thale cress and Colletotrichum came as a surprise to us, because this fungal family occurs almost everywhere as a pathogen,” says Paul Schulze-Lefert, Director of the Max Planck Institute in Cologne. “In maize alone, a relative of this fungus causes crop losses that run into billions of dollars. We therefore wanted to know why Colletotrichum tofieldiae doesn’t harm the thale cress plant.”
Immune systems adapts to phosphate supplies
Because Schulze-Lefert and colleagues isolated the fungus from a thale cress plant in the Central Plateau of Spain and the fungus does not occur in thale cress plants growing in other regions, they suspected from the outset that the symbiotic relationship has something to do with the local environment. They noted that very little soluble phosphate is present in the soil in the Central Plateau. The Cologne-based scientists demonstrated that an intact innate immune system is needed for the symbiosis and allows the fungus to take up residence in the plant’s roots only if the plant is not able to obtain enough soil phosphate on its own. However, if phosphate is plentiful, the plant launches a massive immune response. “It’s a fantastically well-regulated system,” Schulze-Lefert says. “A foe is therefore recognized as such only in specific circumstances. That’s an entirely new take on the immune system.”
The scientists were also able to show which processes are involved. One process is known as the “phosphate starvation response”, by means of which the plant senses the availability of phosphate in the soil and relays this information to a circuit that accelerates or slows plant growth. If soluble phosphate becomes scarce, the nutrient sensing system communicates with one branch of the plant immune system to accommodate the fungal tenant inside roots. This branch of the immune system directs the synthesis of mustard oil glycosides. These compounds are responsible for the sharp and bitter taste of brassicas, which include thale cress, rapeseed, mustard and horseradish. Schulze-Lefert and his colleagues showed that in the absence of this synthesis pathway, C. tofieldiae becomes a life-threatening pathogen for thale cress.
“The thale cress plant controls its interaction with its tenant by linking its immune system to a sensor for phosphate availability,” says Schulze-Lefert. “It’s an elegant solution that extends the role of the immune system to ensure an external supply of nutrients under malnutrition conditions. This has not been previously observed in the plant kingdom.”
Helper to one, pathogen to others
As a next step, the Max Planck researchers want to clarify which molecules mediate communication between the nutrient sensing and the immune systems and how this decision-making process is organized. The only species among the brassicas that do not synthesize mustard oil glycosides, namely the shepherd’s purse, does not tolerate the fungus. For the shepherd’s purse, C. tofieldiae is a deadly pathogen. Evidently, absence of the synthesis pathway for mustard oil glycosides means that the molecular basis for a beneficial coexistence is missing.
The findings are also remarkable in another sense. Whereas healthy plants are colonized by bacterial communities with a reproducible composition, there appears to be less selectivity in the choice of fungal tenants. It is almost as if the individual fungal species are present in the plants purely by accident, because there is no obvious pattern. “We’ve now shown that a Colletotrichum fungus which we discovered by accident does not take up residence in the plant by accident,” says Schulze-Lefert. It serves the thale cress as a substitute for the missing mycorrhiza fungus. Without Colletotrichum, the plant would have a very poor chance of survival in low phosphate soils. The mutual coexistence is beneficial to both partners, but only as long as the right conditions prevail.”
Pflanzen halten sich Pilz-Untermieter nach Bedarf - Angeborenes Immunsystem sichert für Arabidopsis thaliana die Phosphat-Versorgung
Lange Zeit ist das Immunsystem auf die Unterscheidung von fremd und selbst bei der Abwehr von Krankheitserregern reduziert worden. Dabei ist es eher ein Mikroben-Managementsystem, das auch an der bedarfsorientierten Unterbringung nützlicher Mikroorganismen im Wirt beteiligt ist. Dies haben Forscher des Max-Planck-Instituts für Pflanzenzüchtungsforschung in Köln in Zusammenarbeit mit einem internationalen Konsortium bei der Modellpflanze Arabidopsis und dem Pilz Colletotrichum tofieldiae herausgefunden. Die Pflanze toleriert den Pilz, wenn sie seine Hilfe bei der Beschaffung von löslichem Phosphat aus dem Boden benötigt und weist ihn zurück, wenn sie diese Aufgabe alleine lösen kann.
Pflanzen wachsen und gedeihen nur, wenn sie an lösliches Phosphat im Boden herankommen. Gebundenes Phosphat können sie nicht ohne fremde Hilfe nutzen. Die meisten Pflanzen halten sich deshalb eine Mykorrhiza, - ein Pilzgeflecht an der Wurzel, das sie mit wichtigen Nährstoffen versorgt und im Gegenzug dafür Kohlenstoffe aus der Fotosynthese erhält.
Arabidopsis gehört zu den wenigen Pflanzen, die keine Mykorrhiza haben. Stattdessen unterhält diese Art eine Symbiose mit dem Bodenpilz Colletotrichum tofieldiae. Dieser Pilz besiedelt Arabidopsis über die Wurzel, wo er sich in und zwischen den Wurzelzellen aufhält. Im Boden überführt er unlösliches Phosphat in lösliches Phosphat und gibt es über das Pilzgeflecht in der Wurzel an seinen Wirt ab, der es für das Pflanzenwachstum nutzt. „Das gedeihliche Miteinander von Arabidopsis und Colletotrichum hat uns zunächst überrascht, weil diese Pilzfamilie fast überall als Krankheitserreger auftritt sagt Paul Schulze-Lefert, Direktor am Kölner Max-Planck-Institut. Allein beim Mais verursacht ein Verwandter Ernteeinbußen in Milliardenhöhe. Wir wollten daher wissen, warum Colletotrichum tofieldiae Arabidopsis nicht krank macht.“
Immunsystem passt sich an Phosphat-Versorgung an
Weil Schulze-Lefert und sein Team den Pilz aus einer Arabidopsis-Pflanze im spanischen Hochland isoliert haben und er an anderen Standorten nicht zu finden war, vermuteten sie von Anfang an, dass die Symbiose etwas mit den Standortbedingungen zu tun hat. Im spanischen Hochland ist nämlich kaum lösliches Phosphat im Boden vorhanden. Die Kölner Wissenschaftler konnten zeigen, dass das angeborene Immunsystem an der Symbiose beteiligt ist und den Pilz nur dann als Untermieter in der Wurzel akzeptiert, wenn Arabidopsis nicht alleine an Phosphat herankommt. Bei guter Phosphatversorgung initiiert sie eine massive Immunantwort. „Das ist ein fantastisch reguliertes System“, sagt Schulze-Lefert. „Fremd ist also nicht immer fremd, sondern nur unter bestimmten Umständen. Das ist eine ganz neue Sicht auf das Immunsystem.“
Die Wissenschaftler konnten des Weiteren zeigen, welche Prozesse dafür verantwortlich sind. Einer ist die sogenannte „Phosphat Starvation Response“. Mit diesem Regelwerk misst die Pflanze die Verfügbarkeit von Phosphat im Boden und gibt diese Information an einen Schaltkreis weiter, der das Pflanzenwachstum beschleunigt oder bremst. Wenn das lösliche Phosphat bei Arabidopsis knapp wird, stellt es dem Bodenpilz eine Eintrittskarte in die Pflanzenwurzel aus.
Der zweite beteiligte Prozess ist der Syntheseweg zur Bildung von Senfölglykosiden. Bei den Kreuzblütlern, zu denen Arabidopsis, Raps, Senf und Meerrechtich gehören, sind diese für den scharfen und bitteren Geschmack verantwortlich und Teil des angeborenen Immunsystems. Schulze-Lefert und seine Kollegen konnten zeigen, dass Colletotrichum tofieldiae für Arabidopsis zum lebensbedrohlichen Schädling wird, wenn dieser Syntheseweg ausfällt. Die gebildeten Glykoside sind also Teil der gedämpften Immunabwehr, die dem Pilz seine Grenzen als Untermieter aufzeigt.
„Arabidopsis-Pflanzen entscheiden über ihr anstehendes Verhältnis zu ihrem Untermieter, indem sie ihr Immunsystem mit dem Messfühler für die Phosphatversorgung verbinden“, sagt Schulze-Lefert. „Das ist eine elegante Lösung, mit der die Aufgabenbereiche des Immunsystems um den Bereich der externen Nährstoffversorgung unter Mangelbedingungen erweitert werden. Das ist bisher so noch nicht im Pflanzenreich beobachtet worden.“
Helfer für den einen, Krankheitserreger für den anderen
Die Max-Planck-Forscher wollen als Nächstes klären, welche Moleküle die Kommunikation zwischen Nährstoffversorgung und Immunsystem steuern und wie dieser Entscheidungsprozess organisiert wird. Die einzige Art unter den Kreuzblütlern, die keine Senfölglykoside bildet – das Hirtentäschel – kann den Pilz nicht tolerieren. Für das Hirtentäschel ist er ein tödlicher Krankheitserreger. Mit dem Fortfall des Synthesewegs fehlt dieser Art offensichtlich die molekulare Grundlage für das gedeihliche Miteinander.
Die Ergebnisse sind aber auch in anderer Hinsicht bemerkenswert. Während gesunde Pflanzen von einer bakteriellen Lebensgemeinschaft mit geordneten Verwandtschaftsverhältnissen besiedelt werden, scheint es bei den Pilz-Untermietern wenig Abstimmung zu geben. Man könnte sogar glauben, dass die einzelnen Pilz-Arten rein zufällig in den Pflanzen vorhanden sind, weil sich keinerlei Systematik erkennen lässt. „Wir haben jetzt gezeigt, dass ein Pilz den wir zufällig gefunden haben, sich dort nicht zufällig aufgehalten hat“, sagt Schulze-Lefert. „Er dient Arabidopsis als Ersatz für die fehlende Mykorrhiza. Ohne ihn würde Arabidopsis auf Phosphat-Mangelböden nur geringe Überlebenschancen haben. Das wechselseitige Miteinander ist für beide ein Vorteil, aber nur so lange es die Bedingungen hergeben.“
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