France
February 23, 2015

To understand the bases of mutualistic symbiosis between soil mycorrhizal fungi and plants, an international consortium of researchers conducted the first broad, comparative phylogenomic analysis of mycorrhizal fungi. Scientists describe how the comparative analyses of 18 new fungal genomes allowed them to track the evolution of symbiotic fungi interacting with trees, heath plants and orchids. The results help understand how plants and fungi developed symbiotic relationships, and how the mutualistic association provides host plants with beneficial traits for environmental adaptation. These resources will facilitate field studies aiming to predict responses of mycorrhizal communities to environmental shifts, such as altered forest-management practices and climate change. The consortium, led by INRA and involving the U.S. Department of Energy Joint Genome Institute (JGI), Clark University, University of Lorraine, CNRS, University of Aix-Marseilles and other collaborators, published these results in Nature Genetics on 23 February 2015.

Almost all land plants form symbiotic associations with mycorrhizal fungi. These below-ground fungi play a key role in terrestrial ecosystems as they regulate nutrient and carbon cycles, and influence soil structure and ecosystem multifunctionality. “The mycorrhizal symbiosis is of key interest to biologists and ecologists because mycorrhizal fungi influence plant productivity and plant diversity, and mycorrhizal fungi connect plants below ground via a hyphal network allowing the movement of resources among coexisting plants”, explains Francis Martin, one of the leading INRA scientists of the study.

Recent studies indicate that mycorrhizal fungi also play a significant role in below-ground carbon sequestration, which may mitigate the effects of anthropogenic CO2 emissions. Mycorrhizal fungi include some of the most conspicuous forest mushrooms, including the iconic Fly Agaric, Amanita muscaria, the Black Truffle of Périgord, Tuber melanosporum, and the King Bolete, Boletus edulis. The fungal lineages containing mycorrhizal species are separated by tens or hundreds of millions of years, but they share remarkable morphological and metabolic similarities.

To identify the genetic innovations that led to convergent evolution of the mycorrhizal lifestyle from ancestral saprotrophic species, a large-scale comparative genomics project has been implemented by the Mycorrhizal Genomics Initiative consortium, led by INRA. These teams, together with longtime collaborators at the JGI, Clark University, University of Lorraine, University of Aix-Marseilles and other collaborators worldwide conducted the first broad, comparative phylogenomic analysis of mycorrhizal fungi, drawing on 49 fungal genomes, 18 of which were sequenced for this study. The 18 new fungal sequences included 13 mycorrhizal genomes, from ectomycorrhizal fungi that colonize tree roots, and including species that commingle with orchids and heathland plant roots. “Thanks to the comparative analyses of these genomes we identified the major innovations driving the evolution of symbiotic fungi in the past 200 million years. Scientists now understand how plants and fungi developed symbiotic relationships, and how the mutualistic association provides host plants with beneficial traits for environmental adaptation” says Martin.

The analyses of the fungal genomes and fossils suggested that in comparison to wood decayers, such as brown rot fungi and white rot fungi, that evolved over 300 million years ago, ectomycorrhizal fungi emerged more recently from several species of wood and litter decayers, and then spread out across lineages less than 200 million years ago during the expansion of forest ecosystems. It appears that mushroom-forming fungi evolved a complex mechanism for breakdown of plant cell walls in ‘white rot’ and then cast it aside following the evolution of ectomycorrhizal associations.

“The other major part of the story is that in mycorrhizal lineages there is a huge turnover in genes that are involved in the symbiosis”, comments Martin. Many of these have no homologs in even closely related species, suggesting that the evolution of the symbiosis is associated with massive genetic innovation. A subset of these genes is likely used to control plant immunity during the massive colonization of root tissues by the fungus. This study suggests that the genes required for mutualism were reinvented each time it developed in evolutionary history, although similar functional categories (e.g. nutrient transporters, secreted effector proteins) appear to be expressed in a similar manner.

After the genome sequencing of the first two sequenced ectomycorrhizal fungi, Laccaria bicolor[1] and Tuber melanosporum[2], and the first sequenced arbuscular mycorrhizal fungus, Rhizophagus irregularis, this large-scale study of mycorrhizal genomics is also the first step in both broader and deeper exploration of mycorrhizal diversity, their interactions with host plans, and roles in forest ecosystems using genomics tools.

[1] http://presse.inra.fr/en/Resources/Press-releases/Symbiosis-Enforced-Surrender

[2] http://presse.inra.fr/en/Resources/Press-releases/Unlocking-the-secrets-of-the-black-Perigord-truffle

Aux racines des symbioses mycorhiziennes

Un consortium international, coordonné par une équipe du centre Inra de Nancy-Lorraine et impliquant le Joint Genome Insitute (JGI), la Clark University, le CNRS, et les universités de Lorraine et de Aix-Marseille publie dans Nature Genetics le 23 février 2015 le séquençage de 13 nouveaux génomes de champignons symbiotiques mycorhiziens. Par son ampleur, cette avancée a permis de reconstruire l'histoire évolutive de ces champignons associés aux plantes depuis leur origine et d'identifier les mécanismes clés de la symbiose. Les champignons étudiés l'ont été pour leur importance économique (bolet, pisolithe) ou culturelle (amanite tue-mouche). 

L'objectif de l'étude de génomique comparative publiée dans Nature Genetics et conduite par le consortium Mycorrhizal Genomics Initiative, coordonné par l'Inra, visait à identifier les processus évolutifs qui ont conduit à l’apparition des champignons mycorhiziens dans toutes les forêts du globe il y a plus de 200 millions d'années. Pour cela, les chercheurs ont séquencé et analysé 13 nouveaux génomes de symbiotes mycorhiziens dont ceux de l'amanite tue-mouche, du bolet jaune et du paxille enroulé. Ils les ont comparés aux génomes des champignons mycorhiziens déjà séquencés, Laccaria bicolor, la Truffe noire du Périgord et le champignon à arbuscules, Rhizophagus irregularis, ainsi qu'à 33 génomes de champignons décomposeurs. Les chercheurs ont caractérisé l’arsenal de dégradation enzymatique de ces champignons et en particulier les différentes familles de gènes impliqués dans la dégradation du composant majeur du bois, la lignocellulose.

Cette analyse phylogénomique met en évidence une forte corrélation entre le répertoire de gènes impliqués dans la décomposition de la lignocellulose (cellulases, ligninases) et les styles de vie (pourriture blanche, pourriture brune ou symbiote mycorhizien). Elle révèle également que la symbiose mycorhizienne est apparue indépendamment dans toutes les lignées principales des champignons par convergence évolutive soulignant ainsi son succès évolutif.

Sur la base de ces travaux originaux, les chercheurs proposent un scénario expliquant l’évolution des principaux groupes de champignons forestiers au cours des dernières 300 millions d’années. Les premiers champignons xylophages auraient été des agents de la pourriture blanche équipés d’un arsenal important d’enzymes de dégradation de la lignine et de la cellulose . Ces espèces ancestrales auraient ensuite évolué vers les agents de la pourriture brune capables de dépolymériser la lignine par des réactions chimiques d’oxydo-réduction et de consommer ensuite la cellulose. Enfin, des pourritures blanches ou brunes auraient établi des mécanismes de communication afin de dialoguer avec les racines des arbres et établir ainsi des relations symbiotiques avec elles. Ces nouvelles espèces mutualistes auraient ainsi été capables d'utiliser les sucres simples de leur hôte et se seraient débarrassé de leur coûteux arsenal de dégradation enzymatique par érosion génomique. Outre la réduction massive des enzymes de dégradation de la paroi végétale, il apparaît que la capacité à former une symbiose mycorhizienne impose également l’invention de protéines de communication capables de contrôler les défenses immunitaires de la plante, condition indispensable à la colonisastion massive de la racine.

Ces travaux apportent un éclairage nouveau sur l'histoire évolutive de deux guildes majeures de champignons forestiers, les décomposeurs et les symbiotes mutualistes. Ils mettent également en évidence la relation forte entre la composition de l'arsenal enzymatique de dégradation et la niche écologique des champignons forestiers. Enfin, les ressources génomiques générées par ce programme faciliteront les études fonctionnelles sur l'impact des changements globaux sur les services écosystémiques assurés par ces champignons du sol.

Référence

Annegret Kohler, Alan Kuo, Laszlo G Nagy, Emmanuelle Morin, Kerrie W Barry, Francois Buscot, Björn Canbäck, Cindy Choi, Nicolas Cichocki, Alicia Clum, Jan Colpaert, Alex Copeland, Mauricio D Costa, Jeanne Doré, Dimitrios Floudas, Gilles Gay, Mariangela Girlanda, Bernard Henrissat, Sylvie Herrmann, Jaqueline Hess, Nils Högberg, Tomas Johansson, Hassine-Radhouane Khouja, Kurt LaButti, Urs Lahrmann, Anthony Levasseur, Erika A Lindquist, Anna Lipzen, Roland Marmeisse, Elena Martino, Claude Murat, Chew Y Ngan, Uwe Nehls, Jonathan M Plett, Anne Pringle, Robin A Ohm, Silvia Perotto, Robert Riley, Francois Rineau, Joske Ruytinx, Asaf Salamov, Firoz Shah, Hui Sun, Mika Tarkka, Andrew Tritt, Claire Veneault-Fourrey, Alga Zuccaro, Mycorrhizal Genomics Initiative Consortium, Anders Tunlid, Igor V Grigoriev, David S Hibbett & Francis Martin. Convergent losses of decay mechanisms and rapid turnover of symbiosis genes in mycorrhizal mutualists. Nature Genetics, en ligne le 23 février 2015. doi:10.1038/ng.3223

Une grande diversité de champignons et de fonctions

Website: https://www.inrae.fr

Published: February 23, 2015