Germany
August 4, 2022
A research team led by André Marques at the Max Planck Institute for Plant Breeding Research in Cologne, Germany, has uncovered the profound effects of an atypical mode of chromosome arrangement on genome organization and evolution. Their findings are published in the journal Cell.
In each individual cell in our body, our DNA, the molecule carrying the instructions for development and growth, is packaged together with proteins into structures called chromosomes. Full sets of chromosomes together constitute the genome, the entire genetic information of an organism. In most organisms, including us, chromosomes appear as X-shaped structures when they are captured in their condensed, duplicated states in preparation for cell division. Indeed, these structures may be among the most iconic in all of science. The X shape is due to a constricted region called the centromere that serves to connect sister chromatids, which are the identical copies formed by the DNA replication of a chromosome. Most studied organisms are “monocentric”, meaning that centromeres are restricted to a single region on each chromosome. Several animal and plant organisms, however, show a very different centromere organization: instead of one solitary constriction as in the classic X-shaped chromosomes, chromosomes in these organisms harbor multiple centromeres that are arranged in a line from one end of a sister chromatid to the other. Thus, these chromosomes lack a primary constriction and the X shape, and species with such chromosomes are known as “holocentric”, from the ancient Greek word hólos meaning “whole” (Figure 1).
A research team led by André Marques from the Max Planck Institute for Plant Breeding Research in Cologne, Germany, could now reveal the striking effects of this non-classical mode of chromosome organization on genome architecture and evolution.
Figure 1: In contrast to monocentric chromosomes (left), where a single centromere binds the two sister chromatids together, holocentric chromosomes (right) are composed of hundreds of centromeres, which greatly influences the way the genome self-organizes and evolves. - © A. Marques / created with BioRender.com
To determine how holocentricity affects the genome, Marques and his team used highly accurate DNA sequencing technology to decode the genomes of three closely related holocentric beak-sedges, grass-like flowering plants found worldwide that are often the first conquerors of new habitats. For reference, the team also decoded the genome of their most closely related monocentric relative. Thus, comparing the holocentric beak-sedges with their monocentric relative allowed the authors to attribute any differences they observed to the effects of holocentricity.
Their analyses reveal striking differences in genome organization and chromosome behavior in holocentric organisms. They found that centromere function is distributed across hundreds of small centromere domains in holocentric chromosomes. While in monocentric organisms, genes are largely concentrated distant from centromeres and the regions immediately around them, in holocentric species they are uniformly distributed over the whole length of chromosomes. Further, in monocentric species chromosomes are known to engage in a high degree of intermingling with each other during cell division, a property which appears to play a role in regulating gene expression. Notably, these long-range interactions were sharply diminished in the beak-sedges with holocentromeres. Thus, holocentricity fundamentally affects genome organization as well as how chromosomes behave during cell division.
In holocentric organisms, almost any given chromosomal fragment will harbor a centromere and will thus have proper centromere function, which is not true for monocentric species. In this way, holocentromeres have been thought to stabilize chromosomal fragments and fusions and thus promote rapid genome evolution, or the ability of an organism to make prompt, wholesale changes to its DNA. In one of the beak-sedges they analyzed, Marques and his team could show that chromosome fusions facilitated by holocentromeres allowed this species to maintain the same chromosome number even after quadruplication of the entire genome. In another of their analyzed beak-sedges, a species with only two chromosomes, the lowest of any plant, holocentricity was found to be responsible for the dramatic reduction in chromosome number. Thus, holocentric chromosomes may allow the formation of news species through rapid evolution at genome-level.
According to Marques, “Our study shows that the transition to holocentricity has greatly influenced the way genomes are organized and regulated as well as allowing genomes to evolve rapidly through fusing their chromosomes together”. The team’s findings also show exciting implications for plant breeding, which typically relies on the ability to swap DNA and genes between chromosomes and organisms. “Holocentric plants allow the swapping of DNA in the vicinity of centromeres, something which is normally suppressed in monocentric species. Understanding how holocentrics do this could allow us to ‘unlock’ those genes in monocentric species and make them accessible for the breeding of better-performing, more resistant crop species.”
Original Publication
Paulo G. Hofstatter, Gokilavani Thangavel, Thomas Lux et al.
Repeat-based holocentromeres influence genome architecture and karyotype evolution
Cell, August 03, 2022
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Evolution im Zeitraffer durch alternative Chromosomenorganisation
Forschende unter der Leitung von André Marques vom Max-Planck-Institut für Pflanzenzüchtungsforschung in Köln decken tiefgreifende Auswirkungen einer atypischen Organisation von Chromosomen auf die Genomorganisation und Evolution auf. Ihre Ergebnisse wurden jetzt in der Zeitschrift Cell veröffentlicht.
In jeder einzelnen Zelle unseres Körpers liegt unsere DNA, die Bausteine für unsere Entwicklung und unser Wachstum, verpackt mit Proteinen in bestimmten Strukturen - den Chromosomen. Vollständige Chromosomensätze bilden zusammen das Genom, das die genetische Information eines Organismus enthält. Bei den meisten Organismen, so auch bei uns, erscheinen die Chromosomen als X-förmige Strukturen, wenn sie in ihrem kondensierten, duplizierten Zustand zur Vorbereitung der Zellteilung vorliegen. Diese Strukturen gehören zu den symbolträchtigsten in der gesamten Wissenschaft. Die X-Form ist auf eine verengte Region zurückzuführen, ähnlich wie ein Gürtel der sich um die Chromosomen legt, das sogenannte Zentromer. Es dient dazu, die Schwesterchromatiden zu verbinden, d. h. die identischen Kopien, die bei der DNA-Verdoppelung eines Chromosoms entstehen, aber auch um diese während der Zellteilung zu transportieren. Die meisten untersuchten Organismen sind "monozentrisch", d. h. die Zentromere sind auf eine einzige Region auf jedem Chromosom beschränkt. Einige tierische und pflanzliche Organismen weisen jedoch eine ganz andere Organisation von Zentromeren auf: Anstelle einer einzigen Einschnürung wie bei den klassischen X-förmigen Chromosomen weisen die Chromosomen dieser Organismen mehrere Zentromere auf, die in einer Linie entlang Schwesterchromatiden angeordnet sind. Diesen Chromosomen fehlt also eine primäre Einschnürung und die X-Form, und Arten mit solchen Chromosomen werden als "holozentrisch" bezeichnet, vom altgriechischen Wort hólos, das "ganz" bedeutet.
Forschende unter der Leitung von André Marques vom Max-Planck-Institut für Pflanzenzüchtungsforschung konnten nun die bemerkenswerten Auswirkungen dieser nicht-klassischen Form der Chromosomenorganisation auf die Genomarchitektur und die Evolution zeigen.
Abb. 1: Im Gegensatz zu monozentrischen Chromosomen (links), bei denen ein einziges Zentromer die beiden Schwesterchromatiden miteinander verbindet, bestehen holozentrische Chromosomen (rechts) aus Hunderten von Zentromeren, was die Art und Weise, wie sich das Genom organisiert und weiterentwickelt, stark beeinflusst. - © A. Marques / erstellt mit BioRender.com
Um herauszufinden, wie sich eine holozentrische Chromosomenorganisatioin auf das Genom auswirkt, entschlüsselten Marques und sein Team mit Hilfe einer hochpräzisen DNA-Sequenzierungstechnologie die Genome von drei eng verwandten holozentrischen Schnabelrieden, die zur Familie der Sauergrasgewächse gehören, die weltweit vorkommen und oft die ersten Eroberer neuer Lebensräume sind. Als Referenz entschlüsselte das Team das Genom des am engsten verwandten monozentrischen Verwandten. Durch den Vergleich der holozentrischen Schnabelschriede mit ihren monozentrischen Verwandten konnten die Autoren anhand der beobachteten Unterschiede die Auswirkungen der Holozentrizität analysieren.
Ihre Analysen zeigen auffällige Unterschiede in der Genomorganisation und Chromosomenevolution in holozentrischen Organismen. Die Zentromerfunktion in holozentrischen Arten liegt verteilt über Hunderte von kleinen Zentromerdomänen entlang der Chromosomen. Während bei monozentrischen Organismen die Zentromere und die Region direkt um die Zentromere wenige Gene vorweisen, sind diese bei holozentrischen Arten gleichmäßig über die gesamte Länge der Chromosomen verteilt. Bekannt ist, dass sich bei monozentrischen Arten die Chromosomen während der Interphase in hohem Maße miteinander vermischen, eine Eigenschaft, die bei der Regulierung der Genexpression eine Rolle zu spielen scheint. Bemerkenswerterweise waren diese weitreichenden Interaktionen in den Schnabelrieden mit Holozentromeren stark vermindert. Die Holozentrizität wirkt sich also grundlegend auf die Genomorganisation und das Verhalten der Chromosomen während der Zellteilung aus.
Bei holozentrischen Organismen beherbergt fast jedes Chromosomenfragment ein Zentromer und hat somit eine eigene Zentromerfunktion, was bei monozentrischen Arten nicht der Fall ist. Man geht davon aus, dass Holozentromere auf diese Weise Chromosomenfragmente und -fusionen stabilisieren und somit eine rasche Genomevolution ermöglichen, d. h. die Fähigkeit eines Organismus, rasche und umfassende Änderungen in der Anordnung der DNA vorzunehmen. Bei einer der von ihnen untersuchten Schnabelriede konnten Marques und sein Team zeigen, dass die durch Holozentromere begünstigten Chromosomenfusionen es dieser Art ermöglichen, selbst nach der Vervierfachung des gesamten Genoms die gleiche Chromosomenzahl zu behalten. Bei einer anderen von ihnen untersuchten Schnabelriede, einer Art mit nur zwei Chromosomenpaaren, der niedrigsten Chromosomenzahl aller Pflanzen, wurde festgestellt, dass die Holozentrizität für die drastische Verringerung der Chromosomenzahl verantwortlich ist. Holozentrische Chromosomen könnten also die Bildung neuer Arten durch schnelle Evolution auf Chromosomenebene ermöglichen.
Unsere Studie zeigt", so Marques, "dass der Übergang zu einer holozentrischen Chromosomenarchitektur die Art und Weise, wie Genome organisiert und reguliert werden, stark beeinflusst hat und dass sich Genome durch die Verschmelzung ihrer Chromosomen schnell weiterentwickeln können". Die Ergebnisse des Teams zeigen vielversprechende Ansätze für die Pflanzenzüchtung, die in der Regel auf die Fähigkeit angewiesen ist, Gene zwischen Chromosomen und Organismen auszutauschen. "Holozentrische Pflanzen ermöglichen den Austausch von Genen in der Nähe der Zentromere, was bei monozentrischen Arten normalerweise unterdrückt wird. Wenn wir verstehen, wie holozentrische Pflanzen dies tun, könnten wir diese Gene in monozentrischen Arten „freischalten“ und sie für die Züchtung von leistungsfähigeren, widerstandsfähigeren Pflanzenarten zugänglich machen."
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