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Seeds inherit memories from their mother
Les graines héritent des souvenirs de leur mère


Geneva, Switzerland
March 27, 2019


LopezMolina_Dormance_BandeauWeb.jpgSeed of Arabidopsis thaliana at the beginning of germination. (© UNIGE / Sylvain Loubéry)
 

Seeds remain in a dormant state - a temporary blockage of their germination - as long as environmental conditions are not ideal for germination. The depth of this sleep, which is influenced by various factors, is inherited from their mother, as researchers from the University of Geneva (UNIGE), Switzerland, had previously shown. Today, they reveal in the journal eLife how this maternal imprint is transmitted through small fragments of so-called ‘interfering’ RNAs, which inactivate certain genes. The biologists also reveal that a similar mechanism enables to transmit another imprint, that of the temperatures present during the development of the seed. The lower this temperature was, the higher the seed’s dormancy level will be. This mechanism allows the seed to optimize the timing of its germination. The information is then erased in the germinated embryo, so that the next generation can store new data on its environment.

Dormancy is implemented during seed development in the mother plant. This property allows the seeds to germinate during the appropriate season, to prevent all the offspring of a plant from developing in the same place and competing for limited resources, and to promote plant dispersal. Seeds also lose their dormancy at variable times. “Subspecies of the same plant can have different levels of dormancy depending on the latitudes at which they are produced, and we wanted to understand why”, explains Luis Lopez-Molina, Professor at the Department of Botany and Plant Biology of the UNIGE Faculty of Science.

The paternal gene is silenced

Like all organisms with sexual reproduction, the seed receives two versions of each gene, a maternal and a paternal allele, which may have different levels of expression. The UNIGE biologists had shown in 2016 that the dormancy levels of Arabidopsis thaliana, a model organism used in laboratories, are inherited from the mother. Indeed, in the seed, the level of expression of a dormancy regulating gene called allantoinase (ALN) is the same as that of the maternal allele. This implies that it is the maternal allele of ALN that is mainly expressed, to the detriment of the paternal allele.

In the current study, the researchers show that this maternal imprint is transmitted by an epigenetic mechanism, which influences the expression of certain genes without altering their sequence. The paternal allele of ALN is ‘silenced’ by biochemical modifications called methylations, which are carried out in the promoter region of the gene in order to inactivate it.

“These methylations are themselves the result of a process in which different enzymatic and factor complexes are involved, as well as small fragments of so-called ‘interfering’ RNA. This is a unique example of genomic imprinting, because it is made in the absence of the enzyme usually responsible for methylation”, says Mayumi Iwasaki, researcher in the Geneva group and the first author of the article.

The imprint of past cold prevents the seed from awakening

The environmental conditions present during the seed formation also leave their mark, as its dormancy level increases with decreasing temperatures. “We have discovered that, in this case, both alleles of the ALN gene are strongly repressed in the seed. This is due to a similar epigenetic mechanism, but not all of the actors are the same as those used to silence the paternal allele”, says Luis Lopez-Molina.

This imprint of the cold enables the seed to keep information on past temperatures, in order to include them in the choice of the optimal time of germination. After germination, the ALN gene is reactivated in the embryo. The memory of the cold will then be cleared, allowing the counters to be reset for the next generation.

“Studying how maternal and environmental factors cause dormant seeds to awaken is of crucial importance for agriculture, especially to prevent early germination in an environment subject to climate change”, concludes Mayumi Iwasaki. The ecological stakes are also high, because increasing temperatures could reduce the dormancy of the seed bank and thus modify the distribution of plant species under a given latitude. This would have multiple consequences, both direct and indirect, for native animal and plant species.

Full bibliographic information

eLife
DOI: 10.7554/eLife.37434
Non-canonical RNA-directed DNA methylation participates in maternal and environmental control of seed dormancy
Mayumi Iwasaki 1, Lena Hyvärinen 1, Urszula Piskurewicz 1 and Luis Lopez-
Molina 1,2*
1 Department of Plant Biology, University of Geneva, Geneva, Switzerland
2 Institute for Genetics and Genomics in Geneva (iGE3), University of Geneva, Geneva, Switzerland


* For correspondence: Luis.LopezMolina@unige.ch  

Les graines héritent des souvenirs de leur mère

Les graines restent dans un état de dormance - un blocage temporaire de leur croissance - tant que les conditions environnementales ne sont pas idéales pour germer. La profondeur de ce sommeil, qui est influencée par différents facteurs, est héritée de leur mère, comme l’avaient montré des chercheurs de l’Université de Genève (UNIGE). Ils révèlent aujourd’hui dans la revue eLife comment cette empreinte maternelle est transmise grâce à de petits fragments d’ARN dits ‘interférents’, qui inactivent certains gènes. Les biologistes dévoilent également qu’un mécanisme similaire permet de transmettre une autre empreinte, celle des températures présentes au cours du développement de la graine. Plus cette température était basse, plus le niveau de dormance de la graine sera élevé. Ce mécanisme permet à la graine d’optimiser le moment de sa germination. L’information est ensuite effacée dans l’embryon germé, pour que la génération suivante puisse stocker de nouvelles données sur son environnement.

La dormance est mise en œuvre pendant le développement des graines dans la plante mère. Cette propriété permet aux graines de germer pendant la bonne saison, d’éviter que tous les rejetons d’une plante se développent au même endroit et entrent en compétition pour des ressources limitées, et favorise la dispersion des plantes. Les graines perdent également leur dormance à des échéances variables. «Des sous-espèces d’une même plante peuvent avoir différents niveaux de dormance selon les latitudes sous lesquelles elles sont produites, et nous voulions comprendre pourquoi», explique Luis Lopez-Molina, professeur au Département de botanique et biologie végétale de la Faculté des sciences de l’UNIGE.

Le gène paternel est réduit au silence

Comme tous les organismes ayant une reproduction sexuée, la graine reçoit deux versions de chaque gène, un allèle maternel et un allèle paternel, qui peuvent avoir des niveaux d’expressions différents. Les biologistes de l’UNIGE avaient montré en 2016 que les niveaux de dormance d’Arabidopsis thaliana (l’Arabette des Dames), un organisme-modèle utilisé en laboratoire, sont hérités de la mère. En effet, chez la graine, le niveau d’expression d’un gène régulateur de dormance appelé allantoinase (ALN) est le même que celui de l’allèle maternel. Ceci implique que c’est l’allèle maternel d’ALN qui est principalement exprimé, au détriment de l’allèle paternel.

Dans l’étude actuelle, les chercheurs montrent que cette empreinte maternelle est transmise par un mécanisme épigénétique, qui influence l’expression de certains gènes sans en modifier la séquence. L’allèle paternel d’ALN est ‘réduit au silence’ par des modifications biochimiques appelées méthylations, qui sont effectuées dans la région promotrice du gène afin de l’inactiver.

«Ces méthylations sont elles-mêmes le résultat d’un processus dans lequel sont impliqués différents complexes d’enzymes et de facteurs, ainsi que de petits fragments d’ARN dits ‘interférents’. Il s’agit d’un exemple inédit d’empreinte génomique, car elle se fait en l’absence de l’enzyme habituellement responsable de la méthylation», détaille Mayumi Iwasaki, chercheuse au sein du groupe genevois et première auteure de l’article.

L’empreinte du froid passé empêche l’éveil de la graine

Les conditions environnementales présentes pendant la formation de la graine laissent aussi leur empreinte, car son niveau de dormance augmente avec une baisse des températures. «Nous avons découvert que, dans ce cas, les deux allèles du gène ALN sont fortement réprimés dans la graine. Ceci est dû à un mécanisme épigénétique semblable, mais dont les acteurs ne sont pas tous identiques à ceux qui opèrent pour réduire l’allèle paternel au silence», expose Luis Lopez-Molina.

Cette empreinte du froid permet à la graine de conserver des informations sur les températures passées pour les inclure dans le choix du moment optimal de germination. Après la germination, le gène ALN est à nouveau réactivé dans l’embryon. La mémoire du froid sera ainsi effacée, ce qui permet de remettre les compteurs à zéro pour la génération suivante.

«Etudier comment les facteurs maternels et environnementaux provoquent l’éveil des graines dormantes est d’une importance cruciale pour l’agriculture, notamment pour prévenir une germination précoce dans un environnement soumis aux changements climatiques», conclut Mayumi Iwasaki. L’enjeu au niveau écologique est, lui aussi, majeur, car l’augmentation des températures pourrait diminuer la dormance de la banque de semences et modifier ainsi la répartition des espèces végétales sous une latitude donnée. Ceci entraînerait de multiples conséquences, directe et indirectes, pour les espèces animales et végétales indigènes.



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Website: http://www.unige.ch

Published: March 27, 2019

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